Nach dem Verlust ihrer Mutter, dem Tod von Castiel und der Zestörung von Crowley stehen Sam und Dean vor einem Scherbenhaufen. Sie können Lucifers Sohn Jack nicht aufhalten. Jack hat seine verheerenden Kräfte nicht unter Kontrolle, somit bleibt für Dean die einzige Lösung, ihn aus dem Weg zu räumen. Doch Sam sieht in Jack ein unschuldiges Kind. Nicht nur die Winchesters sind hiner Jack her, sondern auch drei Engel, die seine Kräfte selbst nutzen wollen.

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Der Höllenprinz Asmodeus reißt in der Unterwelt die Kontrolle an sich und gibt sich als Prophet Donatello aus. In dessen Gesalt versucht er Jack, der sich mittlerweile in Obhut der Winchesters befindet, dazu zu bringen, mit seinen Kräften die düstersten Kreaturen der Hölle zu befreien. Noch immer sind sich Sam und Dean nicht einig, wie sie fortan mit Jack verfahren sollen. Währenddessen befindet sich Mary bei Lucifer in der apokalyptischen Parallelwelt, wo sie auf einen Doppelgänger von Michael treffen.

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Die Hellseherin Missouri Mosley bittet die Winchesters um Hilfe. Ein Geist hat es auf sie und ihre Familie abgesehen. Gemeinsam mit Sheriff Jody Mills versucht Dean, Missouris Sohn James und ihre Enkelin Patience zu beschützen. Da die beiden seit vielen Jahren von Missouri entfremdet leben, ahnen sie nicht, dass Patience die Kräfte ihrer Großmutter geerbt hat und damit in höchster Lebensgefahr schwebt. Zeitgleich arbeitet Sam weiterhin daran die Kräfte von Jack unter Kontrolle zu bekommen, doch der Fortschritt hält sich in Grenzen. Sam befürchtet, dass die stets negativen Auswirkungen von Jacks Fähigkeiten dafür sprechen, dass er nicht zum Guten bekehrbar sein wird.

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Mehrere Patienten der Trauer-Therapeutin Mia Vallens sind ums Leben gekommen. Sam, Dean und Jack untersuchen die geheimnisvollen Todesfälle und stellen fest, dass es sich bei Mia tatsächlich um eine Gestaltenwandlerin handelt. Mia behauptet, dass sie ihre Fähigkeiten lediglich dazu einsetzt, um Menschen beim Abschied von ihren Lieben zu helfen. Hinter den Morden würde vielmehr Buddy stecken, ein anderer Gestaltenwandler und der Ex-Freund der Therapeutin. Im Verlauf des Falls müssen die Winchesters und Jack ihrer eigenen, unbewältigten Trauer ins Auge sehen

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In einer verlassenen und heruntergekommenen Psychiatrie wird ein Teenager getötet, während sein bester Freund Shawn vollkommen traumatisiert zurückbleibt. Auch Dean kann Shawn nicht zum Sprechen bringen, während Sam herausfindet, dass der einstige Chefarzt der Klinik Lobotomien an seinen Patienten durchführte. Als Shawn verschwindet, muss Dean selbst ins Reich der Toten vordringen, um dem Ursprung der Heimsuchung auf die Spur zu kommen. Dabei begegnet er unerwartet auch der neuen, weiblichen Inkarnation des Todes.

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Sam und Dean sind wieder mit Castiel vereint und auch Jack lernt ihn nun kennen. In einer verschlafenen Westernstadt wird ein Polizeibeamter ermordet und dessen Onkel schwört Rache. Sam stellt fest, dass ein Ghoul sein Unwesen treibt und Dean erkennt in dem Ungeheuer den berühmten Gesetzlosen Dave Mather. Für Dean wird die Konfrontation mit dem Revolverhelden zur Erfüllung eines Jugendtraums

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Sam und Dean suchen nach dem verschwundenen Jack und auch Asmodeus ist Lucifers Sohn auf den Versen. Lucifer gelingt die Flucht vor Michael und kehrt äußerst geschwächt in seine eigene Welt zurück. Unterdessen untersuchen die Winchesters mehrere Morde an Hexen. Dabei stellen sie fest, dass es der Killer tatsächlich auf Rowena abgesehen hat und er eine ganz persönliche Verbindung zu den britischen Men of Letters besitzt. Castiel muss feststellen, dass die anderen Engel einen dunklen Plan verfolgen, zu dessen Umsetzung sie Jack unbedingt brauchen

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Die Winchesters lassen sich auf einen Deal mit einem Crossroads-Dämon ein. Im Gegenzug für einen Zauberspruch, mit dem sie Jack aufspüren können, sollen die Winchesters eine geheimnisvolle Truhe von einem gewissen Luther Shrika stehlen.

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Jack möchte Sam und Dean beweisen, dass er seine Kräfte kontrollieren und sie auch für das Gute einsetzen kann. So versucht er mit Hilfe der Traumläuferin Kaia Sam und Deans Mutter Mary aus der Parallelwelt zu retten. Als sie von Engeln angegriffen werden, öffnen Jack und Kaia gemeinsam ein Portal, doch Sam und Dean finden sich plötzlich an einem ganz anderen, furchtbaren Ort wieder. Zeitgleich wird Patience Turner von Visionen geplagt. Sie widersetzt sich ihrem Vater und wendet sich an Jody Mills.

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Sam und Dean sind noch immer vermisst. Jody Mills nimmt Kontakt mit Claire Novak auf und bittet sie bei der Suche nach den Winchesters um Hilfe. Jody und Claire hoffen, dass die Träumläuferin Kaia sie auf die richtige Spur führen wird. Zeitgleich sorgt sie sich um die beunruhigenden Visionen von Patience Turner. In der Parallelwelt werden Sam und Dean währenddessen von einer düsteren Gestalt attackiert, die furchtbare Pläne für sie hat.

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Donna Hanscums Nichte Wendy wird entführt. Obwohl Donna eher an einen menschlichen Kidnapper glaubt, wendet sie sich dennoch an Sam und Dean. Tatsächlich deuten die Spuren auf Butterfly, einen Serienentführer, der bereits seit zwölf Jahren die Gegend in Nebraska unsicher macht. Dean macht eine grausame Entdeckung, als er herausfindet, dass die früheren Opfer geschlachtet und ihre Einzelteile online an Monster verkauft wurden

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Dean erliegt einem Liebeszauber von Jaime Plum, die gemeinsam mit ihrer Schwester Jennie jenes magische Buch stehlen, das die Winchesters einst der Familie Loughlin entwendeten. Überraschend taucht Rowena wieder auf, um Sam und Dean bei ihrer Jagd nach dem Buch zu helfen. Natürlich verfolgt sie dabei auch ein äußerst eigennütziges Ziel. Zeitgleich tun sich Castiel und Lucifer zusammen um aus der Gefangenschaft von Asmodeus zu entkommen.

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Castiel kann der Konfrontation mit Lucifer nur schwer verwundet entkommen. Doch auch Lucifer ist noch immer auf die Energie anderer Engel angewiesen um seine eigenen Kräfte wieder aufzuladen. Eine unerwartete Verbündete findet er in der Wunderheilerin Schwester Jo, mit der er schließlich einen düsteren Plan schmiedet. Währenddessen arbeiten die Winchesters mit dem Propheten Donatello Redfield an der Entschlüsselung der Dämonen-Tafel, ahnen jedoch nicht, dass der bereits unter der Kontrolle von Asmodeus steht

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In der apokalyptischen Parallelwelt können Jack und Mary aus Michaels Gewalt entkommen. Daneben treffen sie auf einen unerwarteten Verbündeten: Bobby Singer. Sam, Dean und Castiel suchen nach wie vor nach einer Möglichkeit ein neues Portal in die Parallelwelt zu öffnen. Als Donatello sie hintergeht, sieht Castiel keine andere Möglichkeit, als dessen lebenswichtigen Informationen mit Gewalt an sich zu reißen.

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Sam und Dean benötigen vier seltene Bestandteile, um durch einen Zauber das Portal in die Parallelwelt zu öffnen und so Jack und ihre Mutter zu retten. Die Suche nach dem Blut eines Heiligen, eine der Zutaten, führt die Winchesters zu einem Schwarzmarkt für religlöse Relikte, doch dort ist nichts so, wie es zunächst zu sein scheint. Für Sam und Dean hat die die Jagd gerade erst begonnen.

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Deans heißgeliebter, neuer Fernseher kommt mit Nebenwirkungen: Sam, Dean und Castiel werden durch ihn in die animierte Welt von Scooby Doo und dessen Freunden versetzt. In getreuer Scooby Doo-Manier müssen sie einen Geist zur Strecke bringen, doch schon bald stellen die Winchesters fest, dass sie sich trotz ihrer Comic-Gestalt in äußerst realer Gefahr befinden.

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Sam und Dean tragen weiterhin alle Zutaten für den Zauber zusammen, der das Portal in die Parallelwelt öffnen und die Rettung von Jack und Mary ermöglichen soll. Die Spur führt die Winchesters zu einem verlassenen Bunker der Men of Letters aus den 1920er Jahren. Dort treffen sie auch auf Sandy Porter, eine junge Frau, die in dem Bunker seit 1925 festsitzt und in dieser Zeit nicht gealtert ist. Zeitgleich trifft Ketch eine unerwartete und folgenschwere Entscheidung im Bezug auf Gabriel.

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In der apokalyptischen Parallelwelt tun sich Dean widerwillig mit Arthur Ketch zusammen, um Mary und Jack aufzuspüren. Dean trifft auf einen Doppelgänger seines alten Freundes Charlie Bradbury, der von Engeln gefangen gehalten wird und entschließt sich zu einer riskanten Rettungsaktion. Charlie teilt Dean mit, dass Mary und Jack den Widerstand gegen Michael anführen. Zeitgleich versuchen Sam und Castiel Gabriel zu helfen, auf den es aber auch Asmodeus abgesehen hat.

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Castiel sucht im Himmel nach der Unterstützung anderer Engel, um Gabriel aufspüren zu können. Dort trifft er ausgerechnet auf die seit Jahren totgeglaubte Naomi. Tatsächlich könnte Gabriels Rückkehr auch den Schlüssel zur Rettung des Himmels darstellen. Zeitgleich stellen die Winchesters fest, dass Rowena ihre wiedergewonnenen Kräfte dazu einsetzt Menschen und Sensenmänner zugleich zu tönen. Sie verfolgt einen Plan, der ihren Sohn Crowley wieder zum Leben erwecken soll.

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Mary und Jack können in der Parallelwelt eine Reihe von Siege gegen Michael und seine Engelsarmee erielen. So wächst Jacks Selbstvertrauen bis hin zur Selbstüberschätzung. Michael nutzt zeitgleich die Fähigkeiten von Kevin Tran um die Invasion der Welt der Winchesters vorzubereiten. Unterdessen bittet Gabriel die Winchesters um Hilfe im Kampf gegen den Asengott Loki

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Sam beschließt Lucifer gefangen zu nehmen, um mit seinen Kräften das Portal in die apokalyptische Parallelwelt dauerhaft öffnen zu können. Tatsächlich geht der Plan in Zusammenarbeit mit Gabriel und Rowena auf. Als Lucifer jedoch feststellt, dass sich sein Sohn in der Parallelwelt aufhält, gelingt ihm die Flucht. Auf der anderen Seite stellen Sam und Dean fest, dass der einzige Weg zum Lager von Mary und Jack durch einen Tunnel voller grausamer Vampire führt.

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Jack ist fasziniert von seinem Vater Lucifer und kommt ihm näher. Mary weigert sich ihre Gefolgschaft im Stich zu lassen. Unter Zeitdruck schlagen Sam und Dean vor, ihre Anhänger so lange in ihre Welt zu evakuieren, bis sie einen Weg finden, Michael zu schlagen. Doch bevor der Exodus gelingen kann, geraten Arthur und Charlie in eine Falle. Es kommt zu einer dramatischen Konfrontation und zu einem folgenschweren Bündnis in der apokalyptischen Parallelwelt.

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Die Flüchtlinge aus der Paralllwelt beginnen sich in ihrem neuen Zuhause zurecht zu finden und die Winchesters nehmen gemeinsam mit Castiel und Jack ihre Jagd wieder auf. Doch schon bald werden sie erneut von Michael angegriffen. Eine impulsive Entscheidung von Dean könnte das Leben der Winchesters und den Kampf zwischen Gut und Böse für immer verändern.

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