Die letzte Staffel endete damit, dass Beckett mit sich rang, ob sie einen hochkarätigen Job in DC annehmen sollte - ein Dilemma, das noch komplizierter wurde, als Castle ihr einen Antrag machte. In der Premiere von Staffel 6 von "Castle" werden sich Castle und Beckett mit den Konsequenzen ihrer Entscheidungen vor dem Hintergrund einer aufsehenerregenden Ermittlung auseinandersetzen.

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In der Fortsetzung der ersten Folge der Staffel kämpft Beckett gegen die Zeit, um ein gestohlenes Gift zu finden, das Zehntausende von Menschen töten kann. Zu allem Übel wurde Castle dem Gift ausgesetzt, so dass er nur noch weniger als 24 Stunden zu leben hat.

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Während Beckett noch in D.C. ist, untersuchen Castle und die Jungs den Mord an dem ehemaligen Kinderstar Charlie Reynolds, der durch seine Rolle als liebenswerter Streber in einer High-School-Sitcom der frühen 90er Jahre berühmt wurde. Doch der Fall nimmt eine seltsame Wendung, als die Agenten Beckett und McCord aus Washington anreisen, um die Ermittlungen zu übernehmen, was zu Spannungen im Revier führt. Aber warum sollte der Tod eines abgehalfterten Schauspielers eine Untersuchung durch das FBI rechtfertigen? Was auch immer der Grund ist, Beckett und McCord verraten ihn nicht. In der Zwischenzeit muss sich Castle mit einem neuen Gesicht im 12. Revier auseinandersetzen, NYPD Detective Frank "Sully" Sullivan.

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Eine verzweifelte junge Mordverdächtige, Emma Briggs, nimmt mit vorgehaltener Waffe Geiseln und besteht auf mysteriöse Weise darauf, dass sie nur mit einer Person verhandeln wird: Richard Castle.

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Eine grausame Mordermittlung führt Castle und Beckett zu einem Verdächtigen, der behauptet, er sei in der Zeit zurückgereist, um schreckliche Ereignisse zu verhindern, die den Lauf der Menschheitsgeschichte verändern werden. Ist er einfach nur ein verblendeter Mörder, oder sagt er möglicherweise die Wahrheit?

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Als Castle und Beckett den Ritualmord an einer jungen Frau untersuchen, finden sie seltsame Symbole in der Wohnung des Opfers; Castle hadert mit Alexis' Entscheidung, mit Pi zusammenzuziehen.

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Alexis bittet Castle um Hilfe bei einem Unschuldsgutachten, um zu beweisen, dass der zum Tode verurteilte Frank Henson zu Unrecht verurteilt wurde. Da nur noch 72 Stunden bis zu seiner Hinrichtung verbleiben, müssen Castle und Alexis (mit Hilfe von Beckett) dringend den ursprünglichen Mordfall untersuchen und stoßen dabei auf brisante Geheimnisse, die Franks Schicksal besiegeln könnten.

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Als eine berühmte Beziehungstherapeutin ermordet wird, scheint es, dass ihr Zugang zu den Geheimnissen ihrer elitären und mächtigen Klienten zu ihrem Tod führte. Doch als Castle und Beckett entdecken, dass das Opfer im Besitz eines seltenen Objekts war, das Millionen von Dollar wert ist, wird ihnen klar, dass dieser Fall möglicherweise noch komplizierter - und gefährlicher - ist, als sie dachten.

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Als Castle und Beckett an einem Tatort eintreffen, stellen sie fest, dass das weibliche Opfer eine erschreckende Ähnlichkeit mit der Gerichtsmedizinerin Lanie Parish hat. Während das Team versucht, diesem Rätsel auf den Grund zu gehen, wird ihnen klar, dass der Mörder es möglicherweise auf die Ermittler des 12. Reviers abgesehen hat. Dr. Kelly Nieman, eine exklusive Schönheitschirurgin aus Manhattan, erregt aufgrund ihrer Verbindung zum Opfer das Interesse von Castle und Beckett.

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Bevor er stirbt, übergibt er dem Priester ein geheimnisvolles Bündel. Als sich das Bündel als lächelnder kleiner Junge entpuppt, finden sich Castle und Beckett als zufällige Kindermädchen für das Neugeborene wieder. Als sie jedoch feststellen, dass das Baby und das Opfer nicht miteinander verwandt waren, entdecken sie, dass die Suche nach seinen rechtmäßigen Eltern genauso schwierig sein könnte wie die Aufklärung des Mordes.

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Als Castle und Beckett entdecken, dass das Opfer eines Gebäudebrandes in Wirklichkeit erschossen wurde, kommen sie einem Serienbrandstifter auf die Spur, der zum Mörder geworden ist. Unterdessen setzen bei Ryans Frau Jenny die Wehen ein, doch ein Unglück droht den freudigen Moment zu zerstören.

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Der Mord an einem jungen Videothekenangestellten nimmt eine seltsame Wendung, als das Team herausfindet, dass er in der Vergangenheit ein hochrangiger Hacker war. Aber das ist nichts im Vergleich zu dem Schock, den Castle erlebt, als seine Ermittlungen ihn direkt zu seinem Vater Jackson Hunt führen.

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Als ein Popstar tot in einer Gasse aufgefunden wird, untersuchen Beckett und Castle ihren ausschweifenden Lebensstil; eine schockierende Enthüllung erschüttert die Ermittlungen.

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Als die Assistentin der diktatorischen Herausgeberin des Modern Fashion Magazine, Matilda King, ermordet aufgefunden wird, werden Castle und Beckett bei ihrer Suche nach dem Mörder in die glitzernde, rücksichtslose Welt der Haute Couture gestoßen. Währenddessen verschafft Becketts Vergangenheit in der Modewelt ihr Zugang zu einer ganz besonderen Hochzeitsüberraschung.

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Der Mord an einem gemeinen Highschool-Mädchen führt Castle zurück an eine seiner vielen Alma-Matrizen, wo er mit Begeisterung erfährt, dass die Beweise auf einen überraschenden Täter hindeuten - eine jugendliche Telekinetikerin, die ihn und Beckett in eine echte "Carrie" stürzt.

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Als eine von Schuldgefühlen geplagte junge Frau den Mord an einem Schauspieler gesteht - und dabei Details kennt, die nur der Mörder wissen kann - scheinen Beckett und Castle einen klaren Fall zu haben, bis sie Beweise dafür finden, dass ihr Verdächtiger unmöglich der Mörder sein kann. Als eine zweite Person gesteht, die ebenfalls überzeugt ist, den Mord begangen zu haben, wird dem Team klar, dass der Fall weitaus mysteriöser ist, als sie dachten.

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Beckett wird rekrutiert, um bei einer Drogenermittlung zu helfen, aber ein Routineeinsatz wird tödlich, als eine Undercover-Operation schiefgeht. Um zu überleben, muss Beckett gegen einige der gefährlichsten Männer der New Yorker Unterwelt antreten - darunter ein mächtiger Feind aus ihrer Vergangenheit.

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Als eine japanische Balletttänzerin auf mysteriöse Weise ermordet wird, finden Castle und Beckett bei ihren Nachforschungen über ihr geheimes Leben Beweise dafür, dass sie von einem Ninja getötet wurde, und dieser Ninja ist nun hinter ihnen her.

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Castle und Beckett untersuchen den Mord an einem Wall-Street-Händler, aber der Fall nimmt eine schockierende Wendung, als sie entdecken, dass das Opfer ein verdeckter Informant der US-Staatsanwaltschaft war. Erschwerend kommt hinzu, dass es sich bei der beteiligten Staatsanwältin um Elizabeth Weston handelt, Captain Gates' entfremdete Schwester.

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Als Bauarbeiter die Leiche eines berüchtigten New Yorker Mafioso finden, der in den siebziger Jahren verschwunden ist, versuchen Beckett und Castle, diesen drei Jahrzehnte alten Mafia-Mord aufzuklären. Leider ist ihr einziger Zeuge ein Mann, der glaubt, dass wir noch in den Siebzigern leben. Um herauszufinden, was er weiß, müssen sie sich auf seine Wahnvorstellungen einlassen und feiern, als wären es die letzten Tage der Disco.

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Castle und Beckett tauchen in die Welt des Extremsports ein, als ein mysteriöser Motorradfahrer einen aufstrebenden Profi-Skateboarder erschießt.

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Eine geheime Untersuchung, die Beckett im Zusammenhang mit dem Mord an ihrer Mutter durchführt, gerät aus den Fugen, als ein Mann, den sie beschattet hat, getötet wird. Als Beweise vorliegen, die Beckett mit dem Opfer in Verbindung bringen, werden sie und Castle zur Zielscheibe einer Fahndung, die sie beide in große Gefahr bringt.

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Die lang erwartete Hochzeit von Castle und Beckett steht kurz bevor, aber als eine schockierende Überraschung den großen Tag zu ruinieren droht, werden sie auf eine wilde Mission geschickt, die von maskierten Männern, wütenden Bikern und einem charmanten Taugenichts aus Becketts Vergangenheit geprägt ist.

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